1969'da İstanbul'da Kültür Sarayı'nın açılması ile birlikte her hafta Ankara Devlet Tiyatrosu'ndan bir oyun gelerek İstanbul'da temsiller verildi. Devlet Tiyatrosu'nun Kültür Sarayı'nda idari ve bürokratik birimleri kuruldu. 1978-1979 sezonunda İstanbul Devlet Tiyatrosu'nun kuruluşuna kadar geçen on yıl boyunca bu uygulamalara devam edildi. Kültür Sarayı 27 Kasım 1970 tarihinde Cadı Kazanı adlı oyunun gösterimi sırasında yanınca Devlet Tiyatrosu yeni bir sahne arayışına girdi. Taksim'deki Venüs Sineması kiralandı ve Taksim Sahnesi adını aldı.
 
Kültür Sarayı 1978 yılında onarıldıktan sonra Atatürk Kültür Merkezi adıyla hizmete girdi. 1978-1979 sezonunda İstanbul Devlet Tiyatrosu yerleşik kadro ile faaliyete geçti. Resmi kuruluşundan 2007- 2008 sezonuna kadar toplam 234 oyun sergilendi. Bu süre içinde Oda Tiyatrosu ve Aziz Nesin Sahnesi (Birim Tiyatro), Cevahir Sahnesi ve Feridun Karakaya Sahnesi İstanbul Devlet Tiyatrosu'nun sahneleri oldu.
 
Taksim Sahnesi' nin yıkılarak yerine yeni bir kültür ve alışveriş merkezi yapılmasına karar verilmesiyle Ağustos 2007' de İstanbul Devlet Tiyatrosu, tarihi sahnesine veda etmek zorunda kaldı.
 
İstanbul Devlet Tiyatrosu tiyatro klasiklerinden modern oyunlara kadar geniş bir repertuvar içinde seyirciler ile buluştu. Ayrıca Türkiye'nin birçok yöresine turneler yapıldı.